Son aventure cinématographique prend de l'ampleur quand son style d'anglais coincé mais charmant séduit les producteurs de cinéma. Il débute dans La Momie et La sagesse des crocodiles. Dans Le Talentueux Mr. Ripley, le remake américain de Plein soleil, il se retrouve entre Matt Damon et Jude Law en 1999. Viennent les Pirates des Caraïbes en 2003 lorsqu'il devient le promis de Keira Knightley en 2003. Son personnage de Commodore aussi droit qu'ennuyeux revient dans les deux autres opus en 2006 et 2007 à son grand bonheur. Richard Curtis, le fabricant de comédies romantiques à l'anglaise, l'a inclus dans le casting du film The Boat That Rocked, une histoire de pirates, encore, mais à la radio et dans les années 1960 cette fois. Si Jack Davenport ne s'est pas encore fait un véritable nom au cinéma, il a décroché un des rôles principaux dans Swington, une série du scénariste de Newport Beach. Située dans les années 1970 en pleine libération sexuelle, elle raconte son impact dans une petite banlieue tranquille aux États-Unis. Sa carrière britannique est quant à elle toujours dynamique. Parmi ses nombreuses collaborations, il a participé à la pièce radiophonique Orange mécanique, et a reçu un prix pour son interprétation dans la pièce The Servant, et obtenu un grand succès avec son one-man show : "How to lose friends and alienate people".
