A ne pas confondre avec l'acteur irlandais John Cowley.
John Crowley est un réalisateur connu pour son film Boy A qui a révélé Andrew Garfield.
Débutant sa carrière au théâtre, d’abord en Irlande puis à Londres, il a notamment mis en scène The Pillowman (Martin McDonagh) avec Jim Broadbent pour le National Theatre en 2003, et remporté le prix Laurence Olivier. La reprise de la pièce à Broadway, avec Billy Crudup et Jeff Goldblum, lui a valu une citation au Tony.Ses autres productions théâtrales incluent Love Song (John Kolvenbach) avec Cillian Murphy, Michael McKean, Kristen Johnston et Neve Campbell dans le West End; Le Baladin du monde occidental (J.M. Synge) avec Robert Sheehan, Ruth Negga et Niamh Cusack au Old Vic, et à Broadway, A Steady Rain (Keith Huff) avec Daniel Craig et Hugh Jackman et A Behanding in Spokane (Martin McDonagh) qui a valu à Christopher Walken une citation au Tony.
Avec Intermission (2003), son premier long-métrage, John Crowley a remporté le prix Douglas Hickox (BIFA du Meilleur Premier Film) et les IFTA du Meilleur Réalisateur et du Meilleur Film irlandais. Le film réunit Colin Farrell, Kelly Macdonald, Colm Meaney, Cillian Murphy et David Wilmot, lauréat de l’IFTA du Meilleur Acteur dans un rôle secondaire.En 2007, il signe Boy A qui remporte quatre BAFTA dont ceux du Meilleur Réalisateur et du Meilleur Acteur pour Andrew Garfield dont c’est le premier rôle au cinéma. Il enchaîne avec Is anybody there ? qui réunit Michael Caine, Bill Milner et Anne-Marie Duff.
Pour la télévision, John Crowley a réalisé les téléfilms Celebration (2007) d’après Harold Pinter, avec Colin Firth, James Fox et Michael Gambon et qui lui a valu une citation à l’IFTA, et Come and Go (2000) d’après Samuel Beckett et avec Anna Massey et Siân Phillips. Il a réalisé cinq épisodes et le final de la 2e saison de True Detective, avec Vince Vaughn et Colin Farrell.